Ugyanonnan folytatódik, ahol az előző évad abbamaradt: a kocsit elönti a Sötétség, Dean eltűnik Sammy mellől, ő pedig beüti a fejét és elájul. Mikor magához tér, Deant jó egy mérfölddel odébb találja meg a fűben fekve, aki elmeséli neki, hogy egy nő képében beszélgetett magával a Sötétséggel, aki megköszönte, hogy kiengedte őt és megígérte, hogy ő lesz az egyetlen, akit sosem fog bántani. Közben Castiel a varázslat hatására rászabadult Crowley-ra és ledöfte az angyalpengéjével, de Crowley füst formájában időben elmenekült. Utána Castiel félig megőrülve bolyong, amíg az angyalok el nem kapják Hannah vezetésével, mert ki akarják faggatni, hova tette Metatront. A Winchester fiúk a kataklizma után egy kisvárosba érnek, ahol mindenki zombivá vált a Sötétség hatására, és csak egyetlen újszülöttet sikerül megmenteniük, akit Amarának hívnak. Hamar kiderül azonban, hogy Amara azonos a Sötétséggel emberi alakban, és lelkeket eszik, ezért nagyon hamar fejlődik. Crowley elkapja és megpróbálja a maga oldalára állítani, de megint kudarcot vall. Amara kiszabadul a gyámsága alól és önálló útra indul. Dean és Sam követik a nyomait, hátha le tudják még időben vadászni. Rowena különböző sikertelen próbálkozásokat tesz, hogy megalapítsa a maga boszorkány covenjét, miközben Crowley állandóan vadászik rá. Samnek közben látomásai vannak a ketrecről és Luciferről, azt gondolja, Istentől erednek, ezért megint elkapják Rowenát és Crowley-val együtt kinyitják a ketrecet, hátha Lucifernél válaszra lelnek a Sötétséget illetően. Ám a dolgok másképp alakulnak, Lucifer elkapja Samet, majd Castielt, és kiderül, hogy Rowena összedolgozott vele, így végül Lucifer csak kiszabadul a ketrecéből. Egy sor kudarcba fulladt kísérlet után a WInchester-fiúk elakadnak, nem tudják, hogyan mentsék meg Castielt vagy hogyan pusztítsák el a Sötétséget. Megjelenik Chuck, akiről kiderül, hogy ő Isten "inkognitóban", és megment egy kisvárost az Amara által létrehozott, gyilkos ködtől. A fiúk kiszabadítják Lucifert Amara fogságából, és Isten, Lucifer, Rowena - és még pár boszorkány -, Crowley, Sam és Dean összefognak, hogy együtt elzárják a Sötétséget, ezzel megakadályozva a világvégét. Amarán azonban az ő együttes erejüktől sem esik egyetlen karcolás sem, sőt, megsebesíti Istent. Ahogy Isten haldoklik, a Nap elhalványul. A csapat kitalál egy újabb módszert, ami beválhat a Sötétség ellen. De Dean ahelyett, hogy bevetné a lelkekből álló bombát, Amara lelkére beszél, és ráébreszti, hogy nem a testvére halálát akarja, hanem azt, hogy megint egy család legyenek. Isten és a Sötétség már egymás kezét fogják, amikor Amara még utoljára azt mondja Deannek, hogy viszonzásul ő is megadja neki azt, amire szüksége van. Eközben felbukkan egy brit Betűvető nő, aki elmondja, hogy a főnöke nem nézte jó szemmel a Winchesterek különböző húzásait. Sam nem érti, miről beszél, és nem ijed meg a nőtől, aki pisztolyt fog rá. Mikor Sam elindul felé, a nő meghúzza a ravaszt. Eközben Dean egy erdőben bolyong, és egy tisztáson rábukkan a saját anyjára, Mary-re.
